《灼眼的夏娜》第二季的故事从小说第八卷开始，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的角色红世之徒、戏睡乡"メア"入侵御崎市为开端。监督渡部高志表示，这个季节将解释第一季中的伏笔，还会加入一些当时的历史事件。第二季的声优和STAFF与第一季相同，而"钉宫之誓"仍然强势上升。夏季结束，新学期开始，一些关系开始微妙地发生变化，如池和吉田，绪方和田中之间的关系。夏娜依然在我身边，但是一切似乎都有着奇怪的违和感。在我们所不知道的地方，红世之徒再次开始行动......